運転台は373系に準拠しており、貫通式であるためコンパクトにまとめられている。左手ワンハンドル式マスコン、右側にはタッチパネル式液晶モニタ装置を配備し、ボタン式の定速装置(運転台中央部の黄色いボタン)、EB装置(大きい黄色いボタン)を装備する。力行は5段、ブレーキは抑速ブレーキと常用ブレーキ7段、非常ブレーキの計9段階である。右手の握り手部分には勾配起動のスイッチが付いている。 　

　ATS-PT改造後の運転台(基本)
　

　ATS-PT使用開始後の運転台(基本)
　
★ワンマン対応・準備
　ワンマン対応車及び準備工事車には運転台にドア開閉装置のスイッチ類(ドア半自動切換つまみ・ワンマン開閉戸切替つまみ・ドア開閉スイッチ)や後方確認ミラーが付いているか取り付け準備工事が行われている。

　ワンマン対応の3000代には全てのスイッチとミラーが付いている。
　

　2300代はワンマン準備工事ながら全てのスイッチが付いている。運賃箱とバックミラーが無いぐらい。
　

　B401～404編成は準備工事のみ行われている。
　

　1300代の増備中に、ワンマン運転時のドア開閉方法が変更され(乗務員扉横のドア開閉操作器を用いて行うようになった)、運転台上のドア開閉スイッチが不要になるため、B405～408編成ではドア開閉スイッチの準備工事は行われていない。
　

　同様にB500編成はワンマン対応車ではあるが、運転台上にドア開閉スイッチは付いていない。
　

　ちなみにこれはキハ25の運転台。ワンマン対応である。
　

　しかし、上記の理由でドア開閉スイッチが撤去された。
　
★運転室内

　3次車以降の車両には手動行先設定器が付いている。通常は運転台のタッチパネルで設定するので使うことはない。
　

　神領車両区以外の車両の手動行先設定器の隣に列車番号設定器が付いている。ATS車上子から地上子に情報を送り、踏切の鳴動時間の調整に使っているとか。タッチパネルで列車番号を設定できるのでそこから情報を取得すればいいのに。